Rin vit avec son frère jumeau Yukio depuis tout petit, dans un monastère tenu par un exorciste, le père Fujimoto. Ce dernier les a élevés comme s'ils étaient ses propres enfants. Rin est bagarreur et impulsif. C'est au cours d'une bagarre qu'il se découvre de bien étranges capacités. Le père Fujimoto ne peut plus lui cacher le secret de sa véritable identité : Rin est le fils du démon suprême, Satan.
Sa transformation en démon le dote de canines et d'oreilles pointues ainsi que d'une longue queue, mais lors de sa première rencontre avec son géniteur, son père adoptif est contraint de se sacrifier pour lui sauver la vie.
Refusant de devenir un démon, n'étant plus un humain, Rin décide de devenir exorciste afin de venger Fujimoto et exterminer le maitre des démons, Satan en personne.

Sous l'oeil attentif de son frère Yukio, Rin poursuit son apprentissage du métier d'exorciste. Mais au cours d'un stage spécial censé préparer les étudiants à l'examen d'été, de puissantes entités démoniaques parviennent à s'introduire sur les lieux !

Rin et ses camarades aspirants exorcistes sont chargés de traquer un fantôme qui hante un parc d'attractions. Amaimon, "roi de la terre", profite de l'occasion pour passer à l'action. Il attaque Rin et lui subtilise le kômaken, le sabre coniuratoire que lui avait remis Shirô, son père. Ses flammes bleues jaillissent alors dans un flux incontrôlable...

Kin et ses camarades participent à un camp d'entraînement qui déterminera s'ils sont aptes ou non à prends part à des missions réelles. L'objectif de l'exercice est tout simple : rapporter au camp de base une lanterne Mais elle s'avère si énorme que pour espérer la traits porter, il leur faut abandonner l'idée de compétition et s'entraider ! Kin prend alors conscience de l'importance d'avoir des amis pour le soutenir, sans se douter que l'intrigant Méphisto complote encore dans son dos...

Un individu masqué a volé l'oeil gauche du Démon Impur, démon qui a tué plus de 40 000 humains à la fin de l'ère Edo. Le voleur a pris un enfant en otage et contaminé plusieurs autres humains. Yukio et tous les soigneurs sont appelés sur place. Rin l'accompagne. Pendant ce temps, Suguro et les autres accompagnent Mephisto Phélès en expédition à Kyôto, leur ville nataleà

L'oeil gauche du Fujô-ô, une entité démoniaque qui a fait des milliers de morts au milieu du XIXe siècle, a été dérobée au sein de l'Académie. Rin et Yukio, appelés sur place, se lancent à la poursuite du voleur qui a pris un enfant en otage. Mais au bout du chemin, Rin va devoir faire face à la solitude, au doute et à la tentation du mal

Chacun en possession d'un oeil du Fujô-O, Mamushi et son complice, l'intriguant Tôdô, s'élancent vers le Fudô-Buji, temple principal de la secte Myôda. Mais la jeune fille est loin de se douter du sort qui l'attend dans cet édifice laissé à l'abandon. Le secret sur lequel veillait le supérieur de la Myôda depuis des générations est sur le point d'éclater au grand jour !

Chacun en possession d'un oeil du Fujô-ô, Mamushi et son complice, l'intriguant Tôdô, s'élancent vers le Fudô-Buji, temple principal de la secte Myôda.
Mais la jeune fille est loin de se douter du sort qui l'attend dans cet édifice laissé à l?abandon. Le secret sur lequel veillait le supérieur de la Myôda depuis des générations est sur le point d'éclater au grand jour !

Le Fujô-ô s'est finalement réveillé, et sur le Mont Kongô, la bataille fait rage entre le colossal démon et les membres de la secte Myôda. Non content d'avoir libéré le monstre et dompté le flamboyant Garuda, le professeur Tôdô cherche à présent à briser Yukio en faisant remonter à la surface ses peurs enfouies. Loin de se douter de l'épreuve que son frère est en train de traverser, Rin arrive en vue de l'abomination, qui continue de s'étendre et mute progressivement en une gigantesque forteresse organique : le Château du Roi Immonde. Pour le vaincre, Rin n'aura d'autre choix que de maîtriser enfin ses flammes démoniaques.

La mission de Rin et ses amis se poursuit. Petit à petit, ils parviennent à résoudre les 7 mystères à l'Académie. Mephisto remet alors à Rin l'objet de leur accord.
Mais, au cours de ces mission, Yukio a été repris par ses doutes. Qu'est-il réellement?

Peu de temps après ces événements, les élèves apprennent qu'un festival aura bientôt lieu sur le campus. Tout le monde est sur le pied de guerre, étudiants "normaux" comme exorcistes.
Le festival s'achevant sur un bal, chacun tente de trouver un partenaire, mais Rin et Shima essuient refus sur refus.
Rin va alors découvrir quelque chose d'encore plus intéressant : il y aurait 7 mystères à l'Académie. Et il se pourrait bien que des démons soient impliqués !